応永31年(1424)に奥平貞俊が築城。奥平氏は山家三方衆と呼ばれる有力士豪の一角を形成し、松平、今川、織田の配下を経て、武田信玄の三河進出の際に武田に属したが、後に武田方と徳川方に別れた。徳川方として長篠城主となった奥平貞昌は、長篠・設楽原の戦いの功績により信長から「信」の字を与えられ、信昌と改名、家名を歴史に刻んだ。また、信昌は家康の娘・亀姫を娶り、家康の縁者として待遇され、家康の関東移封に伴い上野甘楽群宮崎城主となり、後に京都所司代を経て、美濃加納城主となった。作手の地は、信昌の末男・忠明が作手藩初代藩主として治め、忠明の伊勢藩移封に伴い廃藩、天領となった。城の周辺には、奥平氏に関係するとみられる城館跡などが点在している。