文明2年(1470)に菅沼定信によって築かれたと言われている。定信から4代後の定忠は、甲斐武田氏の配下として長篠の合戦に参戦。織田・徳川連合軍に敗れた際、撤退した武田勝頼とともに田峯城に入城しようとするが、留守番役の城代・今泉道善の裏切りに合い入城できなかった。これを恨んだ定忠は、翌年、田峯城を急襲し、道善はじめ城内の人間を惨殺した。現在、城跡は「歴史の里田峯城」として整備されている。